Letisko bolo vybudované v 70. rokoch 20. storočia ako náhrada starého letiska Brezovský Majer, na ktorého mieste dnes stoja obytné domy (Vlčince).[1] Prvý let sa uskutočnil 4. mája1972[1], aj keď letisko bolo oficiálne inaugurované 2. augusta1974. Ešte v tom istom roku bola zavedená pravidelná linka slovenskej spoločnosti Slov Air s lietadlami Let L-410A Turbolet na trase Žilina – Praha – Žilina. V roku 1981 bola pravidelná letecká doprava ukončená. Uskutočňovali sa tu len nepravidelné a obchodné lety. Od jesene 1997 do leta 1998 lietala na linke Žilina – Praha – Žilina česká letecká spoločnosť Air Ostrava, ktorá lety zastavila pre celkové ukončenie činnosti leteckého dopravcu. V roku 2004 sa začali prípravy k zavedeniu pravidelnej linky a vybudovaniu letiskového terminálu. O rok neskôr bol vybudovaný moderný letiskový terminál, ktorý vznikol rekonštrukciou starého terminálu a dňa 15. júla2005 bola zavedená pravidelná letecká linka Praha – Žilina – Praha spoločnosťou České aerolinie lietadlom ATR 42-500. Spoločnosť na tejto trase v decembri 2011 lety prerušila, čím letisko dočasne zostalo bez pravidelného spojenia. Ihneď začiatkom januára 2012 bola linka obnovená. V júni2012ČSA oznámili zrušenie niektorých liniek z Prahy, vrátane linky do Žiliny. Zrušenie nastalo v auguste.[2][3]
Vypracovaná je technická štúdia rozvoja letiska, v rámci ktorého bude predĺžená VPD zo súčasných 1150 na 2450 metrov pri šírke 45 metrov.[4]